Las capturas humanas proporcionan una medida útil de eficacia protectora para la evaluación de repelentes espaciales de piretroides volátiles

Jul 01, 2023

Parásitos y vectores volumen 16, número de artículo: 90 (2023) Citar este artículo

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El método Human Landing Catch (HLC), en el que voluntarios humanos recolectan mosquitos que se posan sobre ellos antes de que puedan picar, se utiliza para cuantificar la exposición humana a los mosquitos vectores de enfermedades. La comparación de HLC en presencia y ausencia de intervenciones como repelentes se utiliza a menudo para medir la eficacia protectora (PE). Algunos repelentes tienen múltiples acciones, incluida la inhibición de la alimentación, por lo que es posible que los mosquitos no puedan picar incluso si aterrizan en un huésped. Se hizo una comparación entre el PE del repelente espacial piretroide volátil (VPSR), transflutrina, determinado mediante un método de aterrizaje (HLC) y un método de picadura (que permite que los mosquitos que aterrizaron se alimenten de sangre) para evaluar si el HLC es un método adecuado para la Estimación del PE personal de un VPSR.

Se realizó un estudio de diseño cruzado de dos brazos totalmente equilibrado utilizando una jaula con red de 6 × 6 × 2 m dentro de un sistema de semicampo. Se evaluaron tiras de arpillera (4 mx 0,1 m) tratadas con una dosis de 5, 10, 15 o 20 g de transflutrina frente a un control negativo par para tres cepas de mosquitos Anopheles y Aedes aegypti criados en laboratorio. Se realizaron seis réplicas por dosis utilizando el método de aterrizaje o de mordida. El número de mosquitos recapturados se analizó mediante regresión binomial negativa y los PE calculados utilizando los dos métodos se compararon mediante gráficos de Bland-Altman.

Para Anopheles, menos mosquitos se alimentaron de sangre en el brazo que picaba que los que aterrizaron en el brazo que aterrizó (tasa de incidencia = 0,87, intervalo de confianza del 95%: 0,81–0,93, P <0,001). Para Ae. aegypti, las picaduras se sobrestimaron en alrededor del 37% con el método de aterrizaje (tasa de incidencia = 0,63, intervalo de confianza del 95%: 0,57–0,70, P = 0,001). Sin embargo, los PE calculados para cada método coincidieron estrechamente cuando se probaron mediante el gráfico de Bland Altman.

El método HLC llevó a una subestimación de la inhibición de la alimentación de los mosquitos como modo de acción de la transflutrina, y hubo diferencias dependientes de la especie y la dosis en la relación entre el aterrizaje y la picadura. Sin embargo, los PE estimados fueron similares entre los dos métodos. Los resultados de este estudio indican que HLC se puede utilizar como indicador de PE personal para la evaluación de un VPSR, especialmente cuando se toman en consideración las dificultades asociadas con el recuento de mosquitos alimentados con sangre en un entorno de campo.

Las herramientas de control de vectores apropiadas y eficaces son componentes integrales de los programas de control de enfermedades transmitidas por mosquitos en todo el mundo [1]. Sin embargo, la cobertura incompleta y el cumplimiento deficiente de las intervenciones de control de vectores siguen siendo desafíos importantes en el control de la malaria [2] y los vectores de arbovirus [3]. Además, algunas especies de vectores de malaria y arbovirus no se controlan completamente con las herramientas insecticidas actuales porque son resistentes desde el punto de vista conductual (evitan el contacto con los insecticidas mordiendo al aire libre, descansando o mordiendo durante el día) o fisiológicamente resistentes (pueden sobrevivir al contacto con un insecticida) [4, 5]. Los vectores más eficientes de la malaria y los arbovirus están altamente adaptados a los humanos (sinantrópicos) y, por lo tanto, se encuentran con mayor frecuencia alrededor de viviendas humanas, ya sea en interiores [6] o en el espacio peridoméstico [7]. El primero ha sido un objetivo importante para el control de la malaria durante las últimas tres décadas mediante el uso de mosquiteros tratados con insecticida y fumigación residual en interiores [8], pero centrarse únicamente en los espacios interiores es insuficiente para eliminar la malaria en muchos países del África subsahariana. regiones [9]. Por lo tanto, dirigirse también al espacio peridoméstico con intervenciones de control de vectores para los mosquitos que pican al aire libre es una estrategia más efectiva porque muchas personas en estas regiones pasan una gran cantidad de tiempo al aire libre para actividades domésticas, donde están desprotegidas contra los mosquitos que pican, lo que puede explicar los residuos. transmisión de malaria en estas áreas [10]. Idealmente, las nuevas intervenciones de control implementadas en el espacio peridoméstico deberían prevenir las picaduras y matar mosquitos para brindar protección tanto personal como comunitaria a los usuarios y no usuarios del espacio [11]. La eficacia de los repelentes espaciales de piretroides volátiles (VPSR) como medio de protección contra los mosquitos en el espacio peridoméstico sigue siendo una pregunta de investigación sin respuesta, y se necesitan métodos sólidos para su evaluación en este entorno.

El sistema de semicampo (SFS) se desarrolló para evaluar la eficacia de las herramientas de control de vectores en un entorno controlado libre de enfermedades [12]. Este bioensayo proporciona un método alternativo conveniente para la evaluación de herramientas de control de vectores y evita algunas de las dificultades asociadas con los ensayos de campo, como la variación en la densidad de mosquitos y el tamaño y distribución de las casas [13]. SFS se ha utilizado para demostrar la eficacia de los VPSR [14, 15] mediante la medición de múltiples resultados, incluida la inhibición de la alimentación con sangre, el retraso en la reanudación de la alimentación (desarmado), el retraso en la mortalidad, la disuasión y la reducción de la fecundidad [16]. Sin embargo, para maximizar la precisión de la medición de algunos criterios de valoración, como la inhibición de la alimentación sanguínea y el retraso en la mortalidad, es necesario volver a capturar todos los mosquitos que puedan encontrarse durante una intervención. La prueba de cámara ambiental grande de Ifakara (I-LACT) es una jaula grande instalada dentro de un SFS con un área que se aproxima a la de un espacio peridoméstico típico y fue diseñada para mejorar la recaptura de mosquitos liberados. Las herramientas de control de vectores al aire libre con múltiples acciones que afectan la alimentación de los mosquitos e inducen una incapacitación subletal o una mortalidad retrasada se pueden evaluar con mayor precisión mediante el uso del I-LACT.

El método Human Landing Catch (HLC) es un procedimiento mediante el cual voluntarios humanos atrapan los mosquitos que se posan sobre ellos antes de que los piquen, utilizando un aspirador bucal [17]. Este procedimiento se utiliza habitualmente para estimar la eficacia protectora (PE) de las intervenciones de prevención de picaduras, como los repelentes [18,19,20]. Los repelentes, particularmente los piretroides volátiles, exhiben varios modos de acción, incluida la interferencia con el olfato de los mosquitos, de modo que no todos los mosquitos que se posan sobre un huésped pueden picar. Por lo tanto, HLC puede subestimar el PE completo de una intervención de prevención de picaduras que module la percepción del huésped del mosquito [21] o el comportamiento de alimentación de sangre [22]. Por lo tanto, se realizó una comparación de PE de transflutrina VPSR en un I-LACT utilizando HLC (en adelante, "aterrizaje") o permitiendo que los mosquitos interactúen libremente con un voluntario y se alimenten de sangre de él (en adelante, "picadura").

El I-LACT en el que se realizó el experimento es una jaula de red de poliéster que mide 6 × 6 × 2 m fijada dentro de un SFS ubicado en el Instituto de Salud Ifakara, Bagamoyo-Kingani, Tanzania (Fig. 1). Las dimensiones I-LACT representan el tamaño aproximado del espacio peridoméstico alrededor de los hogares rurales de Tanzania, donde ocurre la mayor parte de la actividad doméstica [23]. Este bioensayo fue diseñado para asegurar la máxima recuperación de mosquitos liberados para la evaluación de herramientas de control de vectores. Los experimentos preliminares han demostrado que la tasa de recaptura del I-LACT es aproximadamente del 90 %, mientras que la del compartimento SFS estándar es de aproximadamente el 60 %. La menor tasa de recaptura en el SFS se debe a su techo alto y superficies texturizadas, que dificultan alcanzar y ver a todos los mosquitos liberados. Los lados y el techo del I-LACT están hechos de malla de poliéster para permitir el flujo de aire, tanto el piso como la malla son de color blanco para facilitar la recolección de mosquitos después de la exposición, ya que los mosquitos se pueden ver fácilmente sobre el fondo blanco. El compartimento está sellado con una cremallera para evitar que los mosquitos escapen y se mantiene libre de mosquitos depredadores mediante la eliminación diaria de arañas y el uso de cebos de azúcar enriquecidos con ácido bórico para minimizar las hormigas carroñeras. El I-LACT permite realizar experimentos controlados con la liberación simultánea de múltiples cepas de mosquitos de laboratorio. Además, como los mosquitos criados en laboratorio están libres de enfermedades, realizar estos experimentos con puntos finales de alimentación de sangre se considera seguro. Para el experimento que se presenta aquí, se utilizaron dos I-LACT, uno para los tratamientos y otro para los controles.

Fotografía y diagrama que muestra el sistema de semicampo con una prueba de cámara ambiental grande de Ifakara (I-LACT; 6 × 6 × 2 m) en cada compartimento

En los experimentos se utilizaron cuatro cepas de mosquitos criados en laboratorio: la cepa Ifakara, totalmente sensible a los piretroides, Anopheles gambiae sensu estricto (ss); la cepa Anopheles gambiae ss Kisumu resistente a los piretroides (resistencia al derribo; KDR); la cepa FUMOZ de Anopheles funestus resistente a los piretroides (resistencia metabólica); y la cepa Bagamoyo de Aedes aegypti sensible a los piretroides (Tabla 1). Las colonias de estas cepas se mantienen según las directrices MR4 [24]. Las larvas se alimentan con copos de pescado TetraMin (Tetra, Reino Unido) y los adultos con un 10% de azúcar ad libitum; las hembras se alimentan con sangre de vaca mediante membranas para la producción de huevos. Las colonias se mantienen en aproximadamente 12 h: 12 h de luz: oscuridad (luz natural) a 27 ± 5 °C y 70 ± 30% de humedad relativa (RH).

Para los experimentos se utilizaron mosquitos nulíparos de 3 a 8 días de edad. Los mosquitos fueron seleccionados colocando una mano cerca de su jaula, y aquellos que intentaron picar agresivamente fueron aspirados en vasos de papel. Cuando se liberaron simultáneamente dos cepas de mosquitos de morfología similar, se utilizó un pigmento fluorescente rojo (Swada, Cheshire, Reino Unido) para marcar a los individuos de una de las cepas para poder distinguirlas. Los mosquitos se marcaban espolvoreando la tapa de malla del vaso con un cepillo para crear una nube de pigmento que se depositaba sobre los mosquitos. Después del marcado, los mosquitos se aspiraron en jaulas de liberación de 10 × 10 × 10 cm. Los mosquitos fueron trasladados desde el insectario al SFS en una bolsa de tela negra para evitar que fueran dañados por el viento. A los mosquitos Aedes se les privó de azúcar durante 12 h y a los mosquitos Anopheles durante 6 h antes del comienzo de los experimentos, para maximizar su avidez sin inducir un exceso de mortalidad. Antes de cada experimento, los mosquitos se aclimataron durante 45 minutos en el pasillo del SFS, que está separado del espacio experimental por láminas de poliuretano para evitar que los mosquitos entren en contacto con los insecticidas probados.

Se realizaron pruebas de susceptibilidad fisiológica a la transflutrina para cada cepa de mosquito antes de comenzar los experimentos de semicampo. Las pruebas se realizaron mediante bioensayos en tubo siguiendo las directrices de la Organización Mundial de la Salud (OMS) [25]. Como no existe una dosis discriminante recomendada de transflutrina para probar el estado de susceptibilidad de estos mosquitos, los artículos impregnados con transflutrina a las dosis propuestas por Sukkanon et al. [26] fueron utilizados. Se prepararon cinco diluciones en serie de concentrado emulsionable (EC) mezclando con acetona y aceite de silicona en tubos Falcon individuales. Las concentraciones de transflutrina EC fueron 0,00125%, 0,0025%, 0,005%, 0,01%, 0,02%, 0,04%, 0,08% y 0,1% para Anopheles, y 0,003125%, 0,00625%, 0,125%, 0,025%, 0,05% y 0,1% para Ae. aegypti. Se prepararon papeles de filtro Whatman grado 1 (12 × 15 cm; Whatman International, Banbury, Reino Unido) mediante impregnación con las concentraciones de transflutrina EC. Para cada papel de filtro, se utilizaron 2 ml de transflutrina EC diluida. Los papeles impregnados se secaron al aire a la sombra a temperatura ambiente, luego se envolvieron en papel de aluminio y se refrigeraron a 4 °C antes de su uso en las pruebas que se llevaron a cabo el mismo día. Los papeles fueron destruidos después del experimento.

Ciento cincuenta mosquitos no alimentados con sangre, de 3 a 5 días de edad, fueron expuestos al papel tratado con transflutrina o al control durante 1 h. Luego se proporcionó a los mosquitos una solución de sacarosa al 10% y se mantuvieron a aproximadamente 27 °C y 80% de humedad relativa para determinar la mortalidad en 24 h. Cada dilución se probó cuatro veces.

La concentración discriminante (DC) para Anopheles (Tabla 4) se utilizó para probar el estado de susceptibilidad de An. gambiae (cepa Kisumu; KDR) y An. funestus (cepa FUMOZ). Se utilizó el mismo procedimiento que en la prueba de susceptibilidad y se expuso el mismo número de mosquitos al papel tratado con transflutrina según las CD obtenidas.

Se compraron localmente sacos de arpillera (hechos de fibra de Corchorus olitorius), se lavaron con detergente en polvo (OMO) y agua y se secaron bajo la luz solar directa. Se preparó una serie de concentraciones de transflutrina EC (Bayothrin EC; Bayer, Monheim am Rhein, Alemania). Para los experimentos con Anopheles se utilizaron emanadores de insecticida dirigido al alero (EPTI) que comprenden tiras de arpillera de 4 mx 0,1 m tratadas con 5 g, 10 g, 15 g o 20 g de transflutrina [27]. Para los mosquitos Aedes, se utilizaron emanadores pasivos de transflutrina (FTPE) independientes [28] que comprendían tiras de arpillera de 5 mx 0,1 m tratadas con las mismas cuatro dosis de transflutrina. Los controles negativos se prepararon de la misma forma con agua.

Se realizó un experimento cruzado de dosis-respuesta totalmente equilibrado utilizando dos cámaras I-LACT del SFS, una para el tratamiento y otra para el control, mediante el cual los mosquitos podían interactuar con los voluntarios humanos (Fig. 2). Como los experimentos anteriores no mostraron ninguna diferencia en la cantidad de mosquitos recolectados entre las cámaras, los emanadores tratados y no tratados se fijaron a las respectivas cámaras durante la duración del experimento para evitar cualquier posible contaminación. Cada día experimental, se realizó una réplica para morder y otra para aterrizar con los mismos voluntarios. Una réplica comprendió 1 h de exposición al tratamiento (transflutrina) o al control negativo. Para simular un entorno peridoméstico al aire libre, se mordió o aterrizó a 2 m del extremo dentro del I-LACT (Fig. 3). Se evaluaron consecutivamente cuatro dosis de emanadores tratados con transflutrina (5 g, 10 g, 15 gy 20 g). Cada dosis se probó durante seis réplicas, después de lo cual se utilizó el emanador con la siguiente concentración más alta de transflutrina.

Diagrama de flujo que muestra las diversas iteraciones de los experimentos realizados en este estudio.

Representación esquemática del I-LACT utilizado para los experimentos. a Configuración del experimento con tiras de insecticida dirigido al alero (EPTI) impregnadas con transflutrina contra mosquitos Anopheles. b Configuración del experimento con emanadores pasivos de transflutrina (FTPE) independientes contra Aedes aegypti

Se reclutaron dos voluntarios varones de entre 25 y 40 años mediante consentimiento informado por escrito. Los voluntarios no eran fumadores ni bebedores de alcohol, y no utilizaron cosméticos perfumados antes del experimento para minimizar la heterogeneidad en su atracción por los mosquitos [29]. Para estandarizar el área disponible para que los mosquitos piquen (rodillas y tobillos), los voluntarios usaron zapatos cerrados y una chaqueta contra insectos (Fig. 3). Los voluntarios fueron rotados entre compartimentos (tratamientos) después de cada día experimental (un día para aterrizar y el día siguiente para picar) para tener en cuenta el atractivo diferencial para los mosquitos entre individuos [30]. La temperatura y la humedad se registraron dentro de uno de los I-LACT utilizando un registrador de datos Tiny Tag Gemini (Chichester, West Sussex, Reino Unido). Para asegurar la vaporización de transflutrina, los experimentos se realizaron a temperaturas superiores a 23 ºC [31].

En cada día experimental, el tratamiento y el control se asignaron a una de las dos cámaras del I-LACT 45 minutos antes de que comenzara el experimento, para permitir que la emanación de transflutrina comenzara antes de que comenzara el experimento. El experimento comenzó cuando el voluntario se sentó en la silla y los mosquitos fueron liberados en la cámara del I-LACT desde las jaulas de liberación, que se abrieron tirando de una cuerda (Fig. 3).

El resultado primario fueron los mosquitos recapturados, que se midieron como el número de HLC con el método de aterrizaje y el número de mosquitos alimentados con sangre con el método de picadura. El resultado secundario fue PE, que se midió comparando el número de mosquitos recapturados en relación con los del control correspondiente.

Para simular la colocación en un alero, los EPTI se montaron en la parte superior de soportes metálicos de 1,6 × 1,6 × 2 m, que se colocaron dentro de la jaula a 2 m del voluntario que estaba sentado frente a la jaula (Fig. 3). . Un total de 60 mosquitos, 20 de cada una de las tres cepas: An resistente a los piretroides. gambiae ss (cepa Kisumu; KDR), An. sensible a piretroides. gambiae ss (cepa Ifakara) y An. funestus (cepa FUMOZ): se liberaron por réplica (Fig. 2). En cada día del experimento, se realizó una repetición (utilizando el método de aterrizaje o mordisco) entre las 18.30 y las 19.30 horas, seguida de una segunda repetición, que se realizó entre las 20.30 y las 21.30 horas. Los métodos, es decir, aterrizar o picar, se alternaron después de cada tres repeticiones, para garantizar que se pudieran tener en cuenta las posibles diferencias en la respuesta de los mosquitos a la búsqueda de huésped debido a sus ritmos circadianos.

Se colocaron dos FTPE en el suelo a una distancia de 2,5 m a cada lado del voluntario y a 2 m de la parte posterior de la cámara (Fig. 3). Cincuenta Ae. susceptibles a piretroides. Luego se liberaron mosquitos aegypti (cepa Bagamoyo) en la cámara (Fig. 2). Se realizaron un total de tres réplicas para el experimento de picadura y tres para el método de aterrizaje durante 3 días consecutivos, entre las 06.30 y las 07.30 horas para el primero y entre las 08.30 y las 09.30 horas para el segundo. Este orden se cambió durante los 3 días experimentales restantes, y el método de aterrizaje se realizó primero para controlar el sesgo temporal al comparar los resultados de los dos métodos, que podrían haberse visto afectados por la temperatura y el ritmo circadiano del mosquito.

En cada día de los experimentos, se asignó un voluntario a la cámara de tratamiento o de control. Durante los experimentos, el voluntario se sentaba en una silla y a los mosquitos se les permitía volar libremente y alimentarse en el área entre la rodilla y el tobillo [32]. Al final del período de exposición, los mosquitos se recogieron del interior de la cámara de la red durante 45 a 60 minutos. Se localizaron todos los mosquitos derribados y en reposo (para esto se utilizaron linternas frontales por la noche) y se aspiraron del suelo y las paredes de la cámara I-LACT, utilizando aspiradores bucales, y luego se colocaron en vasos de papel, con no más de 25 mosquitos. por taza para minimizar la mortalidad que puede ocurrir cuando los mosquitos interactúan entre sí en altas densidades. Los mosquitos fueron transportados inmediatamente al insectario y clasificados como alimentados o no alimentados.

En cada día de los experimentos, se asignó un voluntario a la cámara de tratamiento o de control. A los voluntarios asignados al control no se les permitió ingresar al compartimento tratado por ningún motivo antes de que comenzara el experimento. Los voluntarios aspiraron suavemente los mosquitos que se posaron sobre ellos en el área entre la rodilla y el tobillo utilizando aspiradores bucales (método HLC). Estos mosquitos fueron colocados en un vaso de papel; Se utilizó una copa nueva después de cada período de recolección de 15 minutos. Después de cada período de recolección de 15 minutos, los vasos de papel se colocaron en un recipiente de plástico sellado para evitar la exposición de los mosquitos a la transflutrina; por tanto, los mosquitos fueron eliminados eficazmente del experimento tras su recolección. El experimento terminó después de 1 h, y los mosquitos restantes se recogieron mediante aspiración y se colocaron en vasos. Todos los vasos que contenían mosquitos fueron transportados al insectario para contarlos y registrar otros datos. Se usaron linternas frontales para localizar y recolectar mosquitos Anopheles cuando se realizaron experimentos por la noche.

Los datos de las pruebas de susceptibilidad de la OMS se informan como el porcentaje medio de mortalidad en 24 h de las cuatro réplicas. Se utilizó un análisis de regresión probit para calcular la CD para transflutrina a partir de la dosis letal (LD) requerida para matar el 99% de los mosquitos (LD99), donde la CD es equivalente a 2 × LD99.

Los análisis de los datos experimentales se realizaron en el software estadístico Stata 14 (Stata Corp) [33]. Se realizaron análisis descriptivos para generar la proporción media de mosquitos alimentados o aterrizados con el respectivo intervalo de confianza (IC) del 95%, que se presentan en los gráficos.

Para comparar las picaduras y los aterrizajes en el tratamiento y el control, la cantidad de mosquitos capturados usando HLC en el experimento de aterrizaje y la cantidad de mosquitos que se alimentaron en el experimento de picaduras se fusionaron para crear una única variable denominada "recapturados". Los mosquitos recapturados se modelaron utilizando distribuciones de probabilidad binomial negativa con la función de enlace logit. El método de recolección (aterrizaje versus picadura), el tratamiento, la dosis, el voluntario y las especies de mosquitos se trataron como efectos fijos categóricos independientes. La temperatura y la humedad se agregaron al modelo como variables continuas. Los PE se calcularon a partir del riesgo relativo (RR), utilizando la fórmula (1 − RR).

Además, la comparación de mosquitos que pican y aterrizan en diferentes dosis se evaluó utilizando distribuciones de probabilidad binomial negativa con la función de enlace logit. El número de mosquitos alimentados o aterrizados, el tratamiento, la dosis, los voluntarios y las especies de mosquitos se trataron como efectos fijos categóricos independientes. La temperatura y la humedad se agregaron al modelo como variables continuas. Los PE se calcularon a partir del RR utilizando la fórmula (1 - RR).

Además, para comparar entre los métodos de morder y aterrizar, se utilizaron gráficos de Bland-Altman para evaluar la concordancia del PE medido por los dos métodos de recolección y para examinar cualquier diferencia sistemática (sesgo fijo) entre las mediciones [26].

Se observó una clara relación dosis-respuesta en cuanto a la mortalidad (Tabla 2). La CD final para cada especie se obtuvo duplicando la LD99 estimada (Tabla 3). El DC para An. gambiae (cepa Ifakara) fue del 0,290%, mientras que para Ae. aegypti fue del 0,068%. Un. gambiae (cepa Kisumu: KDR) y An. funestus (cepa FUMOZ) del laboratorio fueron completamente susceptibles a la transflutrina en DC 0,29% (>98% de mortalidad; Tabla 4).

Durante los experimentos con mosquitos Anopheles, la temperatura promedio fue de 25,5 °C (24,5–27 °C) y la humedad relativa promedio del 70,2% (61,7–76,1%). Para los experimentos con mosquitos Aedes, la temperatura promedio fue de 27,1 °C (25,7–28,5 °C) y la humedad relativa promedio de 90,0% (89,0–90,8%). No pudimos medir el flujo de aire dentro de la cámara I-LACT con el anemómetro ubicado en el sitio.

Para todos los experimentos y todas las cepas de mosquitos, la tasa de recaptura en el I-LACT fue mayor que la observada habitualmente en todo el compartimento del SFS. Para los mosquitos Anopheles, la recaptura fue de 427/480 (89%) en el tratamiento y de 453/480 (95%) en el control. Para Ae. aegypti la recaptura fue de 1445/1600 (90%) en el tratamiento y de 1565/1600 (98%) en el control.

En presencia de transflutrina, se capturaron menos mosquitos Anopheles hembras (cepas Ifakara, Kisumu y FUMOZ) utilizando el método de picadura en comparación con el método de aterrizaje [tasa de incidencia (TIR) ​​= 0,82, IC del 95 %: 0,74 a 0,91, P < 0,0001]. Se observó una diferencia similar, pero menos pronunciada, entre los métodos de morder y aterrizar para los controles (TIR = 0,90, IC 95% 0,82–0,97, P <0,001) (Tabla 5).

Con respecto a los efectos de las especies (Fig. 4; Tabla 5), ​​la proporción general de mosquitos capturados cuando se estaban alimentando fue menor que la de los mosquitos recapturados por HLC para An. gambiae ss (TIR = 0,77, IC 95% 0,63–0,94, P <0,01) y An. funestus (TIR = 0,75, IC 95% 0,63–0,89, P <0,001). Los datos no fueron significativamente diferentes para An. gambiae ss (cepa Kisumu) (TIR = 0,97, IC del 95 %: 0,80 a 1,17, P > 0,05).

Proporción de mosquitos recapturados utilizando el método HLC o el método de picadura para todas las especies y cepas de mosquitos utilizadas en este estudio.

Para Ae. aegypti, hubo una mayor diferencia general en la proporción de mosquitos recapturados entre los experimentos de picadura y aterrizaje (TIR = 0,63, IC 95% 0,57–0,70, P = 0,001). Los resultados de los experimentos de aterrizaje y mordida fueron significativamente diferentes tanto para el tratamiento (TIR = 0,56, IC 95% 0,46–0,67, P = 0,01) como para el control (TIR = 0,70, IC 95% 0,64–0,76, P = 0,001) (Tabla 6).

El gráfico de Bland-Altman (Fig. 5) de los PE mostró que hubo una concordancia constante en los resultados entre los métodos de morder y aterrizar. Para los mosquitos Anopheles, la diferencia media fue -4,75 y los límites de concordancia estuvieron entre -25,57 y 16,07. Si bien la diferencia general en la PE medida al aterrizar fue similar a la de la mordida, y no hubo un sesgo sistemático entre los métodos, los límites de acuerdo fueron amplios, lo que indica que no es posible realizar estimaciones precisas de la inhibición de la alimentación con el método HLC. La diferencia se redujo a medida que aumentó el PE promedio medido de la intervención, lo que indica que los resultados de los dos métodos fueron más similares cuando las intervenciones fueron más eficaces (Fig. 5).

Comparación de Bland-Altman de la eficacia protectora determinada mediante métodos de aterrizaje o mordida

En general, se observó una clara respuesta a la dosis en PE para todas las especies con ambos métodos. Se determinó un PE mayor utilizando el método de morder en comparación con el método de aterrizaje para An. gambiae ss, An. funestus y Ae. aegypti; esta diferencia fue particularmente pronunciada para Ae. aegypti en bajas concentraciones de transflutrina. Sin embargo, la diferencia relativa disminuyó a concentraciones más altas de transflutrina, y cuando se aplicó transflutrina en una dosis de 20 g, no hubo diferencias en la PE calculada entre los métodos para ninguna de las especies (Fig. 4).

El método HLC es el estándar de oro para la medición de la exposición humana a los vectores y se ha utilizado ampliamente para la evaluación de diferentes herramientas de control de vectores [17]. La tasa de aterrizaje humano proporciona una aproximación del número de mosquitos que podrían picar a una persona en un momento y lugar determinados [34, 35]. Para los patógenos transmitidos por vectores, las picaduras de vectores son fundamentales para la transmisión de enfermedades, y éstas y la mortalidad diaria de los mosquitos son los parámetros más importantes para la determinación del riesgo de enfermedad mediante modelos matemáticos [36].

Hubo evidencia de que la transflutrina indujo la inhibición de la alimentación, ya que la diferencia entre morder y aterrizar fue mayor en el brazo de transflutrina que en el brazo de control con las dosis más bajas. Sin embargo, la PE medida por el método de aterrizaje y el método de mordida coincidieron ampliamente en todas las especies y dosis probadas. Las diferencias entre los resultados de los métodos fueron menores con las dosis más altas (más efectivas) de transflutrina para Ae. aegypti y An. gambiae (cepa Kisumu; KDR). Si bien hubo diferencias en los resultados entre los experimentos de aterrizaje y mordisco, los gráficos de Bland-Altman mostraron que había una buena concordancia entre el PE medido por cada método. Por lo tanto, sugerimos que los HLC son un sustituto razonable de las picaduras y pueden usarse como sustituto de la alimentación con sangre en la evaluación de campo de la transflutrina para limitar el riesgo de transmisión de enfermedades transmitidas por vectores [37].

Una mayor proporción de mosquitos Anopheles fueron capturados con el método de aterrizaje que con el método de picadura. Este también fue consistentemente el caso de Ae. aegypti cuando se compararon los métodos entre dosis de transflutrina. Sin embargo, esta diferencia no fue tan pronunciada con An. gambiae cepa Kisumu (KDR), que es un mosquito resistente a los piretroides. Sin embargo, esta resistencia no afecta en gran medida el comportamiento de aterrizaje en el entorno utilizado aquí [27], por lo que esta falta de diferencia podría deberse al azar. Se están realizando más evaluaciones de los métodos de aterrizaje versus mordisco, utilizando productos formulados en experimentos de semicampo y cabañas experimentales, para ver si confirman los hallazgos de este estudio. Las diferencias entre picar y aterrizar observadas en otros mosquitos vectores en presencia de transflutrina pueden explicarse por modificaciones de comportamiento, en el sentido de que los mosquitos pueden aterrizar pero no pueden alimentarse debido a efectos subletales en el procesamiento de olores. Varios estudios han informado sobre la inhibición de la alimentación inducida por piretroides volátiles [38, 39] y piretro [40], y se ha planteado la hipótesis de que los primeros interactúan con los sensores olfativos y, por lo tanto, alteran la capacidad del mosquito para alimentarse [41]. Los estudios de laboratorio que emplean alimentación por membrana también han demostrado reducciones significativas en los comportamientos de búsqueda de huésped (aterrizaje, sondeo y alimentación de sangre) de Ae. aegypti expuestos a emanadores pasivos de transflutrina [42]. Un estudio reciente sobre Ae. aegypti, utilizando emanadores pasivos de metoflutrina, mostró una reducción en las tasas de sondeo de mosquitos, utilizadas como sustituto de las picaduras, que dependía de la dosis [43].

El SFS proporciona un entorno de usuario simulado donde se puede realizar la evaluación inicial de las intervenciones de prevención de mordeduras tanto en exteriores como en interiores [44]. Sin embargo, estudios previos han demostrado que, cuando se utiliza todo el compartimento del SFS, la recaptura de los mosquitos liberados es inferior al 100% [14, 45,46,47]. Cuando algunos de los mosquitos expuestos no se recuperan, no se tienen en cuenta en el análisis estadístico, lo que puede sesgar los resultados. El I-LACT fue diseñado para la evaluación de herramientas de control de vectores al aire libre, particularmente aquellas con múltiples acciones más allá de reducir la llegada de mosquitos, como la inhibición de la alimentación, el derribo y la mortalidad retrasada, en un intento de abordar este problema.

La I-LACT tiene unos laterales compuestos por una red que sirve para igualar las condiciones climáticas entre el interior y el exterior de la cámara. Su superficie de terreno, 30 m2, representa la de un espacio peridoméstico típico [23], el área dentro de la cual se implementaría la intervención ensayada. Además, el I-LACT es lo suficientemente grande como para acomodar a voluntarios humanos y permitir la interacción entre humanos y mosquitos. Esta interacción es importante ya que imita lo que sucede durante la búsqueda del huésped, a diferencia del experimento del brazo en jaula en el que los mosquitos se colocan cerca del brazo de un individuo [48], o donde los mosquitos se confinan en pequeñas jaulas [23] para la evaluación de mortalidad retrasada causada por la exposición a insecticidas, lo que puede sesgar los resultados. Por ejemplo, cuando los mosquitos se mantienen en un espacio cercano al emanador, su mortalidad aumentará [49], y probablemente será mayor cuando puedan volar libremente lejos de la fuente del insecticida. El I-LACT también puede ser un bioensayo útil para la evaluación de otras herramientas de control de vectores al aire libre que conducen a múltiples respuestas, incluida la caída, la mortalidad y la inhibición de la alimentación de sangre durante la búsqueda del huésped. También permite el uso de cantidades consistentemente altas de mosquitos libres de enfermedades en experimentos de semicampo para garantizar que el poder estadístico sea alto.

Con el bioensayo I-LACT se demostró una recaptura de alrededor del 90 % de los mosquitos liberados. Esta alta tasa de recaptura brinda la oportunidad de evaluar completamente los múltiples efectos de los piretroides volátiles en los mosquitos expuestos. Los piretroides volátiles ejercen varios resultados mensurables en los mosquitos expuestos, incluida la repelencia [50], la inhibición de la alimentación sanguínea [42], el desarme [16], el derribo (incapacitación subletal) [39] y la mortalidad [39, 51]. De estos resultados, solo la repelencia puede evaluarse adecuadamente mediante HLC, ya que en el análisis solo se tienen en cuenta los mosquitos que aterrizan. Es posible que la HLC no evalúe completamente otros resultados, como la mortalidad o la caída del dispositivo [28, 45], ya que los mosquitos pasarán más tiempo en contacto con el dispositivo tratado mientras se alimentan de sangre, lo que puede aumentar la mortalidad. Por el contrario, los mosquitos alimentados con sangre muestran una mayor supervivencia cuando se exponen a piretroides [52]. Si bien estos criterios de valoración adicionales se evalúan de forma rutinaria en ensayos experimentales en chozas de piretroides que se aplican a mosquiteros tratados con insecticidas [53] y se correlacionan con los resultados de ensayos clínicos, directrices para emanadores ambientales y espirales para mosquitos [54], así como repelentes espaciales [ 55], se centran principalmente en el aterrizaje de mosquitos. Medir estos criterios de valoración adicionales es importante para comprender el impacto total de los VPSR cuando se aplican a escala, y puede usarse para modelado matemático [56] para comprender mejor los perfiles de productos objetivo y los correlatos entomológicos del impacto.

La importancia de múltiples criterios de valoración del tratamiento con transflutrina más allá de la mera prevención de picaduras se demostró en un ensayo de control aleatorio (ECA) en Indonesia, donde los emanadores de transflutrina no ofrecieron una protección significativa contra el aterrizaje de mosquitos en comparación con el control, pero los casos clínicos de malaria fueron significativamente menores. reducido [57]. Estos hallazgos sugieren que existen algunas limitaciones al uso solo de HLC para medir la eficacia de los piretroides volátiles en el campo, y se deben evaluar criterios de valoración adicionales en los ECA de piretroides volátiles, incluido el índice de sangre humana [58] como indicador de la inhibición de la alimentación sanguínea. y estimaciones de supervivencia de la población como indicador de la mortalidad [59]. Un reciente ensayo aleatorio grupal de un emanador pasivo de transflutrina en Iquitos, Perú, demostró una reducción en la incidencia de arbovirus, así como en Ae. aegypti y proporción de mosquitos alimentados con sangre [60], lo que sugiere la importancia de la mortalidad y la inhibición de la alimentación de sangre para las aplicaciones de piretroides volátiles en salud pública.

El I-LACT se utilizó para llevar a cabo un experimento de dosis-respuesta diseñado para comparar los PE de diferentes dosis de transflutrina, determinadas mediante el uso de un método de aterrizaje o mordida. En los experimentos se utilizó un tiempo de exposición corto para imitar la vida real, ya que es probable que los mosquitos estén expuestos a un tratamiento sólo durante un corto período de tiempo antes de que se provoquen sus respuestas conductuales [41]. No hubo interacción entre el tratamiento y las especies, lo que indica que la transflutrina utilizada en las concentraciones de este experimento indujo protección contra todas las especies de mosquitos analizadas, independientemente de su mecanismo de resistencia, de acuerdo con trabajos anteriores [27]. El PE calculado fue similar entre los experimentos de aterrizaje y mordida. Los hallazgos de este estudio coinciden con los de un estudio de campo realizado en Tanzania por Ogoma et al. [31], quienes demostraron que las tiras de arpillera tratadas con transflutrina en dosis de entre 5 y 15 g reducían el número de aterrizajes de mosquitos en el espacio peridoméstico de manera similar para varias especies de vectores de Anopheles. Estos resultados indican que, en un área donde los mosquitos pican al aire libre, la tela tratada con la dosis más baja podría usarse para proteger a los humanos de las picaduras de mosquitos y brindar protección a la comunidad, maximizando al mismo tiempo la seguridad humana. Un PE constante del 30% durante un período de varios meses logrado con un producto con un alto cumplimiento de uso conferiría una mayor protección que el uso de un producto con un PE más alto pero un bajo cumplimiento de uso [61].

El PE de alrededor del 30% contra Ae. aegypti y Anopheles logrado con transflutrina en la dosis más baja de 5 g en el presente estudio fue inferior al 60% estimado usando tiras de arpillera en la misma dosis en un experimento anterior, que se llevó a cabo utilizando el método de aterrizaje en todo el compartimento SFS [27 ]. Se replicó un PE del 60% en un experimento de campo y semicampo realizado en Kenia [47]. La diferencia en los PE puede explicarse por la diferencia de volumen entre el I-LACT y el compartimento de semicampo. El volumen del I-LACT en el que se liberaron los mosquitos fue de 75,6 m3, mientras que el volumen mayor de 1228 m3 de cada compartimento de semicampo permitió a los mosquitos alejarse más de la fuente de transflutrina. De manera similar, un estudio realizado para medir el PE de un repelente tópico en el SFS (aquí considerado un volumen relativamente pequeño) y en el campo (aquí considerado un volumen relativamente grande) informó un PE más alto en la prueba de campo [15 ]. Estos resultados indican que es probable que la posibilidad de que un mosquito pique repetidamente en un área con un gran volumen se reduzca porque el mosquito puede alejarse del huésped después de entrar en contacto con transflutrina. Esto también sugiere que, en un espacio más pequeño, la inhibición del aterrizaje podría subestimarse y la incapacitación subletal y la mortalidad podrían sobreestimarse, ya que los modos de acción dependen de la dosis, y la mortalidad se produce con dosis más altas o con tiempos de exposición más prolongados [22].

El PE fue ligeramente mayor tanto para el método de aterrizaje como para el de picadura de los mosquitos Aedes en comparación con los mosquitos Anopheles. Estas diferencias en la protección pueden haberse debido en parte a las diferencias en la temperatura ambiente en el momento en que se realizaron los dos experimentos. La temperatura ambiente fue ligeramente más baja (25 °C) en el experimento nocturno con mosquitos Anopheles que durante el experimento realizado por la mañana con mosquitos Aedes (27 °C). Sin embargo, estas temperaturas se encuentran dentro del rango, es decir, 21-30 °C, en el que el efecto de la transflutrina es óptimo [31]. Se deberían diseñar experimentos futuros para evaluar la eficacia de los emanadores tratados con transflutrina a diferentes temperaturas, y siempre se deberían tener en cuenta las condiciones ambientales en los análisis. Si bien la velocidad del viento dentro del SFS no pudo medirse en el presente estudio porque estaba por debajo del límite de detección del anemómetro utilizado, es posible que, en condiciones de mayor movimiento de aire y menor temperatura, se logre una menor PE utilizando el mismo tipo de emanador y dosis que se utilizan aquí. En algunos estudios, se logra una evaporación más consistente de un piretroide volátil entre réplicas mediante el uso de un ventilador [43], y la consistencia en la tasa de evaporación de un piretroide probado es una consideración importante para futuros ensayos con emanadores ambientales.

La inhibición alimentaria de An. gambiae ss, An. funestus y Ae. aegypti en presencia de transflutrina fue subestimada por el método HLC, y la magnitud de la diferencia entre aterrizar y picar varió entre las especies y dosis de transflutrina analizadas en este estudio. La PE calculada para los métodos de aterrizaje o mordisco no mostró ningún sesgo sistemático y, en general, concordó cuando se probó con el gráfico de Bland-Altman, con una mejor concordancia a concentraciones más altas de transflutrina, que también proporcionó una mayor PE. Por lo tanto, cualquiera de los métodos se puede utilizar para evaluar la PE personal de los piretroides volátiles, con la salvedad de que los resultados pueden variar debido a la estocasticidad inherente a los experimentos entomológicos, y se produce una mayor variabilidad cuando las intervenciones proporcionan una menor eficacia. Los hallazgos reportados aquí indican que HLC puede usarse como un indicador de PE personal para la evaluación de piretroides volátiles, especialmente cuando se tienen en cuenta las dificultades asociadas con el recuento de mosquitos alimentados en un entorno de campo.

Todos los datos generados o analizados durante este estudio se incluyen en este artículo publicado y su archivo adicional.

Intervalo de confianza

Concentración discriminante

Concentrado emulsionable

Insecticida dirigido al alero

Emanador pasivo de transflutrina independiente

Captura de aterrizaje humano

Prueba de cámara ambiental grande de Ifakara

Junta de Revisión Institucional

Eficacia protectora

Humedad relativa

Sistema de semicampo

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Nos gustaría agradecer a Frank Tenywa y Athuman Kambagha por establecer la colonia de mosquitos Aedes aegypti en el insectario para uso experimental. Bayer Crop Protection donó amablemente la transflutrina utilizada en estos experimentos. Agradecemos al director general del Instituto Nacional de Investigaciones Médicas por el permiso para publicar este manuscrito.

El Instituto de Salud Ifakara cubrió los costes de los experimentos. Los salarios de MMT, SJM y AS se financiaron mediante una subvención del Consorcio Innovador de Control de Vectores (IVCC). El IVCC desea reconocer a la Fundación Bill y Melinda Gates y a UK Aid como fuentes de financiación para el proyecto push-pull.

Unidad de pruebas de productos para el control de vectores, Instituto de Salud Ifakara, PO Box 74, Bagamoyo, Tanzania

Invitado Mohamed Tambwe, Ummi Abdul Kibondo, Olukayode Ganiu Odufuwa, Jason Moore, Ahmed Mpelele, Rajabu Mashauri y Sarah Jane Moore

Departamento de Epidemiología y Salud Pública, Instituto Suizo de Salud Pública y Tropical, Kreuzstrasse 2, 4123, Allschwill, Basilea, Suiza

Invitado Mohamed Tambwe, Olukayode Ganiu Odufuwa, Jason Moore y Sarah Jane Moore

Universidad de Basilea, Petersplatz 1, 4001, Basilea, Suiza

Invitado Mohamed Tambwe, Olukayode Ganiu Odufuwa, Jason Moore y Sarah Jane Moore

Instituto Telethon Kids, Perth, Australia

Adam Sadler

Escuela de Higiene y Medicina Tropical de Londres, Keppel Street, Londres, WC1E 7HT, Reino Unido

Olukayode Ganiu Odufuwa

Nelson Mandela Instituto Africano de Ciencia y Tecnología (NM-AIST), PO Box 447, Tengeru, Tanzania

Sara Jane Moore

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MMT y SJM: concibieron y diseñaron el estudio. MMT y RM: supervisaron el experimento de semicampo, los voluntarios y la recopilación de datos, y realizaron la prueba de susceptibilidad. MMT, AS, UAK y SJM: analizaron los datos. MMT: redactó el manuscrito. AS, OGO y SJM: revisaron el manuscrito. MMT y JDM: diseñaron el FTPE y el I-LACT. Todos los autores leyeron y aprobaron el manuscrito final.

Correspondencia al invitado Mohamed Tambwe.

Los voluntarios que participaron en este experimento fueron empleados del Instituto de Salud Ifakara, capacitados y capacitados en la recolección de mosquitos. Fueron reclutados voluntariamente mediante consentimiento informado por escrito después de que se les explicara claramente los riesgos y beneficios del estudio, y su derecho a retirarse del estudio en cualquier momento sin ninguna consecuencia. Todos los mosquitos utilizados en este experimento fueron criados en laboratorio y libres de enfermedades arbovirales. El estudio fue aprobado por la Junta de Revisión del Instituto de Salud Ifakara (certificado n.º 024-2016) y el Instituto Nacional de Investigación Médica de Tanzania (certificado NIMR/HQ/R.8a/Vol.IX/2381).

Los autores declaran que no tienen intereses en competencia. SJM, UA y OGO realizan evaluaciones de productos contratados para varios tipos de herramientas de control de vectores, incluidos los piretroides volátiles.

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Reimpresiones y permisos

Tambwe, MM, Kibondo, UA, Odufuwa, OG et al. Las capturas humanas proporcionan una medida útil de eficacia protectora para la evaluación de repelentes espaciales de piretroides volátiles. Vectores de parásitos 16, 90 (2023). https://doi.org/10.1186/s13071-023-05685-5

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Recibido: 12 de octubre de 2022

Aceptado: 25 de enero de 2023

Publicado: 07 de marzo de 2023

DOI: https://doi.org/10.1186/s13071-023-05685-5

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